An Immunity-Triggering Effector from the Barley Smut Fungus Ustilago hordei Resides in an Ustilaginaceae-Specific Cluster Bearing Signs of Transposable Element-Assisted Evolution

On sait qu’il existe parmi les souches du basidiomycète responsable du charbon vêtu, Ustilago hordei, des isolats qui sont avirulents chez différents cultivars d’orge. Dans des travaux antérieurs, nous avons localisé, au moyen de croisements génétiques, l’emplacement du locus dominant d’avirulence UhAvr1, qui déclenche l’immunité chez le cultivar d’orge Hannchen, lequel possède le gène de résistance Ruh1. Ce locus se trouve à l’intérieur d’une région de 80 kb. L’analyse de la séquence de cette région a révélé la présence de 7 protéines effectrices sécrétées potentielles. La comparaison des séquences de codage entre les souches parentales virulentes et avirulentes et les isolats provenant du champ n’a pas permis de distinguer les différents candidats UhAvr1. L’analyse de délétions systématiques et les épreuves de complémentation ont révélé qu’UhAvr1 est UHOR_10022 et code une petite protéine effectrice de 171 acides aminés ainsi qu’un peptide signal putatif de 19 acides aminés. Chez l’isolat parental, la virulence est causée par l’insertion d’un fragment de 5,5 kb ressemblant à un élément transposable (ET) courant de l’U. hordei. Cette insertion vient interrompre le promoteur d’UhAvr1 et, par conséquent, change l’expression ainsi que la reconnaissance d’UhAVR1p. Ce réarrangement résulte sans doute de l’activité des ET, qui peut expliquer les différences observées entre les isolats. À l’aide de chimères GFP, nous montrons qu’UhAvr1 n’est induit que dans les hyphes dicaryotiques fusionnés lors de la reconnaissance et de l’infection des cellules du coléoptile de l’orge. Lorsque le champignon infecte le cultivar Hannchen, UhAVR1p provoque l’accumulation locale de callose, la production d’espèces réactives de l’oxygène et une nécrose indicatrice de la réponse immunitaire. UhAvr1 ne contribue pas de façon importante à la virulence générale. UhAvr1 est situé dans une grappe de 10 effecteurs ayant plusieurs paralogues et plus de 50 % d’ET. On constate une synténie entre cette grappe et des grappes étroitement apparentées de l’U. maydis et du Sporisorium reilianum. Chez ces espèces qui infectent le maïs, les grappes comportent toutefois un plus grand nombre de familles d’homologues plus diversifiées, mais très peu d’ET. Cette variabilité accrue pourrait être le résultat de pressions sélectives antérieures par des gènes de résistance, puisque l’U. maydis n’est pas connu pour déclencher l’immunité chez le maïs.