Génome mitochondrial linéaire du chytride Synchytrium endobioticum, un organisme de quarantaine : aperçu de l’évolution et histoire récente d’un phytopathogène biotrophe obligatoire

CONTEXTE : Les espèces du genre Chytridiomycota (chytrides) appartiennent à une lignée basale du règne fongique. Peuplant les milieux terrestres et aquatiques, la plupart de ces espèces sont des saprophytes libres. Toutefois, plusieurs espèces causent d’importantes maladies, comme Batrachochytrium dendrobatidis, responsable du déclin mondial des amphibiens, et Synchytrium endobioticum, responsable de la gale verruqueuse de la pomme de terre. S. endobioticum a un mode de vie biotrophe obligatoire, et les isolats de cet organisme peuvent être caractérisés en tant que pathotypes d’après leur virulence à l’égard d’un ensemble différentiel de cultivars de pomme de terre. Des mesures de quarantaine ont été mises en œuvre à l’échelle mondiale pour lutter contre la maladie causée par cet organisme et pour en prévenir la propagation. Nous avons utilisé une approche comparative faisant appel à des mitogénomes de chytrides pour étudier les relations taxonomiques et mieux comprendre l’évolution et l’histoire récente de l’introduction de cet agent phytopathogène. RÉSULTATS : Nous avons assemblé et annoté le génome mitochondrial complet de 30 isolats de S. endobioticum et généré le génome mitochondrial de cinq autres espèces de chytrides. Le génome mitochondrial de S. endobioticum est linéaire et présente des répétitions inversées terminales, ce que nous avons validé par amplification des extrémités télomériques par PCR. Étonnamment, ni l’organisation ni l’orientation des gènes mitochondriaux ne semblaient conservées chez les espèces du genre Chytridiomycota, sauf dans le cas de S. endobioticum et de son espèce sœur, Synchytrium microbalum. Par contre, le génome mitochondrial de S. microbalum est circulaire et ne comprend que le tiers des 72,9 kpb observés chez S. endobioticum, ce qui laisse supposer que le génome de S. endobioticum aurait récemment subi une linéarisation et une expansion. Quatre lignées mitochondriales ont été identifiées dans les génomes mitochondriaux de S. endobioticum. Plusieurs pathotypes sont présents dans diverses lignées, ce qui laisse supposer qu’ils sont tous apparus de manière indépendante. De plus, nous avons observé des variations dans les sites polymorphes du génome mitochondrial des isolats, lesquelles ont révélé que les isolats de S. endobioticum étaient en fait une communauté d’organismes ayant un génotype différent. De telles communautés se sont révélées complexes et stables dans le temps, mais nous avons également démontré que l’utilisation de cultivars de pomme de terre semi-résistants entraîne un changement rapide de l’haplotype mitochondrial associé à une virulence accrue. CONCLUSIONS : La variation génomique mitochondriale montre que S. endobioticum a été introduit plusieurs fois en Europe, que plusieurs pathotypes sont apparus à divers moments et que les isolats sont des communautés d’organismes ayant un génotype différent. Notre étude présente l’ensemble de données le plus complet sur les mitogénomes de chytrides, nous permettant de mieux comprendre la dynamique et l’évolution extraordinaires des génomes mitochondriaux, caractérisées par une linéarisation, une expansion et un remaniement.